Hnigu heilög vötn af himinfjöllum." Þessa tilvitnun í Völsungakviðu notaði Þórarinn Björnsson, fyrsti formaður skólastjórnar Tónlistarskólans á Akureyri, í ávarpi sínu við fyrstu skólasetningu hans. Kvaðst hann vona að þegar tímar liðu mætti heimfæra tilvitnunina upp á þau áhrif sem skólinn myndi hafa á tónlistarlíf og menningu bæjarins. Ljóst er af þeim jákvæðu áhrifum sem skólinn hefur haft á þeim vettvangi að tilvitnunin átti vel við.
Starfsemi Tónlistarskólans á Akureyri hófst 20. janúar árið 1946. Þremur árum fyrr, 1943, var Tónlistarfélag Akureyrar stofnað en á stefnuskrá þess var m.a. að stofna og reka tónlistarskóla. Ef til vill má rekja upphafið að Tónlistarskólanum til ársins 1922, en þá rak Músíkfélag Akureyrar tónlistarskóla í bænum sem starfaði í eitt og hálft ár undir leiðsögn og stjórn þýska píanóleikarans Kurt Haser. Árangur þess starfs hefur eflaust ýtt undir stofnun núverandi skóla. Tónlistarfélagið auglýsti eftir kennara og nemendum fyrir tónlistarskólann haustið 1945, en einmitt á sama tíma hafði Karlakórinn Geysir unnið að stofnun tónlistarskóla í bænum. Ýmis tónlistarfélög í bænum stofnuðu sameiginlega rekstrarfélag, Tónlistarbandalag Akureyrar sem átti að vera ábyrgt fyrir rekstri og stjórnun skólans og þannig var skólinn rekinn, sem sjálfeignarstofnun, allt til ársins 1986. Það ár tók Akureyrarbær alfarið við rekstri og stjórn Tónlistarskólans á Akureyri með sérstakri skólanefnd sem skipuð var fulltrúum allra flokka í bæjarstjórn. Yfirstjórn skólans var svo flutt til skólanefndar Akureyrar árið 1998.
Fyrsti skólastjóri Tónlistarskólans á Akureyri var Margrét Eiríksdóttir píanókennari, en á fyrsta starfsárinu var 27 nemendum kennt á píanó. Margrét gegndi starfinu í fjögur ár en þá tók Jakob Tryggvason við, hann var skólastjóri allt til ársins 1974. Soffía Guðmundsdóttir var skólastjóri 1972-73, Jakob fékk þá starfsleyfi. Jón Hlöðver Áskelsson var svo skólastjóri frá 1974 til ársins 1982, Atli Guðlaugsson tók við næstu tvö ár eða þangað til Jón Hlöðver sneri aftur til starfa, en hann lét svo af starfi skólastjóra árið 1991. Þeir Kristinn Örn Kristinsson og Roar Kvam leystu Jón af vegna veikinda hans, en Michael Jón Clark var settur skólastjóri 1991-92. Þá um haustið var Guðmundur Óli Gunnarsson ráðinn skólastjóri og gegndi stöðunni í fimm ár. Atli Guðlaugsson var skólastjóri um tveggja ára skeið en frá árinu 1999 hefur Helgi Þ. Svavarsson verið við stjórnvölinn.